Geboren wurde James Ridout Winchester am 17. Mai 1944 in Bossier City, im US-Bundesstaat Louisiana. Früh lernte er Klavierspielen und sang in einem Kirchenchor. Nachdem er die Country Music als auch Rhythm and Blues für sich entdeckt hatte, fing er an Gitarre zu spielen, was ihn während seiner Highschool-Zeit gleich zum Mitglied in mehreren Rock 'n' Roll-Bands machte. Nachdem er das Williams College in Williamstown, Massachusetts, besuchte, zog es ihn 1965 nach München, wo er Germanistik und Philosophie studierte. 1967 erreiche ihn in der bayrischen Landeshauptstadt die Nachricht, dass er zum Wehrdienst eingezogen werden sollte. Da sich die USA zu diesem Zeitpunkt im Krieg befanden und der Wehrdienst schnell in Vietnam enden konnte, verweigerte Winchester, trotz dass er Sohn eines Berufssoldaten war, den Wehrdienst. Um der Verhaftung zu entgehen, zog er nach Kanada und fing dort an Musik zu machen, konnte aber aufgrund seiner Wehrdienstverweigerung lange nicht in de USA touren.
1969 ermöglichte Bob- Dylan-Förderer Albert Grossman ihm seine erste Albumproduktion, das 1970 veröffentlicht wurde. Die meisten der Lieder zeigten wehmütige Blicke auf die verlorene Heimat, den Süden der USA. Mit "Biloxi", "Brand New Tennessee Waltz" und "Yankee Lady" enthielt das Debüt-Album gleich drei Lieder, die noch heute von Sängern gecovert werden
In den 70ern veröffentlichte Jesse Winchester mehrere Platten. Durch den Haftbefehl in den USA war es ihm nicht möglich mit seinen Liedern aufzutreten. Dieses übernahmen dann andere Musiker, wie zum Beispiel Jimmy Buffett, Joan Baez, Anne Murray, die Everly Brothers, Jerry Jeff Walker, Fairport Convention, Tim Hardin, Emmylou Harris, Ronnie Hawkins, Nicolette Larsen, Tom Rush und Wilson Pickett, die seine Lieder auf Platten aufnahmen und dann auch live vortrugen. Joan Baez vergaß bei ihren Konzerten nie, wenn sie Winchester-Songs spielte, die politische Dimension zu erwähnen: Dass ein bedeutender amerikanischer Songschreiber im kanadischen Exil sitzt, weil er sich weigerte, Soldat zu werden.
Der kommerziell erfolgreichste Song, den Jesse Winchester geschrieben hat, war "You Remember Me", interpretiert von Reba McEntire. Seine Lieblingsversion eines Covers war "Evil Angel" von Ed Bruce.
Im Jahr 2011 wurde bei Winchester Speiseröhrenkrebs diagnostiziert.
